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Análisis automatizado de imágenes de resonancia magnética cardiovascular con redes convolucionales

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El análisis de la función cardiaca con segmentación manual del contorno de los ventrículos es una tarea tediosa y sujeta a la subjetividad humana. El desarrollo de la inteligencia artificial mediante redes neuronales convolucionales puede permitir un contorneado automático que haga el análisis de función cardiaca más llevadero, más reproducible y menos propenso a interpretaciones subjetivas. Analizamos el trabajo de Wenjia Bai et al. “Automated cardiovascular magnetic resonance image analysis with fully convolutional networks”(1), en el que se propone que las redes neuronales artificiales, gracias a su capacidad de aprendizaje, presentan unos resultados más robustos que los métodos anteriores.

Revista original

Acceso al contenido original del artículo comentado: enlace

Lo mejor de la literatura en Cardio RMN
Autor: José Pedro Mora Encinas

Don Benito, Badajoz, España.

Antecedentes

La inteligencia artificial, entendida como la facultad de seres inertes de imitar el raciocinio y las capacidades humanas(2), poco a poco se va introduciendo en multitud cuestiones de nuestro día: conducción de automóviles, reconocimiento de caras, traducción de lenguajes… y también diagnóstico clínico(3).

Hay creciente interés en desarrollar sistemas informáticos que ayuden a la interpretación de las pruebas de imagen médicas(4). La RM cardiaca es la prueba gold standard para cuantificar los volúmenes ventriculares, la fracción de eyección y la masa cardiaca. Sin embargo, realizar el análisis manual de estos parámetros es una trabajo arduo, tedioso(1) y sujeto a variabilidad intra e interobservador. Para evitar estos inconvenientes, muchos investigadores han intentado desarrollar una herramienta que obtenga automáticamente estos resultados(5).

Se han propuesto muchos métodos para contornear automáticamente los ventrículos: aproximación por referencias geométricas y morfológicas, algoritmos basados en la selección de umbrales de intensidad de señal, detección de bordes anatómicos, aplicación de modelos basados en atlas de imágenes...(5). Desafortunadamente, estas aproximaciones tienen un problema de dependencia con el modelo teórico al que intentan ajustar las imágenes(6). La segmentación automática de los ventrículos tiene que hacer frente a varias dificultades para la obtención de un resultado óptimo: Presencia de estructuras alrededor del miocardio con intensidad de señal parecida; cambios en la señal debidos a los flujos de la sangre; presencia de trabéculas o músculos papilares, presencia de volúmenes parciales debido a la adquisición en cortes; imágenes alteradas por artefactos o movimientos; diferencias en la intensidad de señal por la variabilidad de patologías o singularidades del pacientes...(5, 7). Muchos de estos modelos presentan fallos incluso tras recibir puntos de referencia o indicaciones del facultativo para cada estudio(8).

Las redes neuronales convolucionales son un tipo de inteligencia artificial en el que un sistema de procesadores se interconecta a imitación de las conexiones neuronales del cerebro humano, de tal modo que los procesadores (neuronas artificiales) se inhiben, modifican o activan entre sí(9). El desarrollo de las redes neuronales convolucionales (figura 1) ha permitido crear métodos de segmentación ventricular automática más robustos, ya que el sistema se complementa con técnicas de aprendizaje automático(6).

Figura 1: Ejemplo de la estructura de una red neuronal convolucional. A partir de una imagen de RM cardiaca se aplican filtros y escalas mediante una serie de convoluciones que luego se concatenan y finalmente se emite una predicción de contorneado ventricular.

Figura 1. Ejemplo de la estructura de una red neuronal convolucional. A partir de una imagen de RM cardiaca se aplican filtros y escalas mediante una serie de convoluciones que luego se concatenan y finalmente se emite una predicción de contorneado ventricular.

Resumen del trabajo elegido

En el artículo “Automated cardiovascular magnetic image analysis with convolutional networks”(1), Wenjia Bai et al. presentan una red neuronal convolucional que imita y aprende de expertos humanos a segmentar los ventrículos cardiacos a partir de secuencias balanced steady-state free precession (bSSFP). Con el desarrollo de este software, los autores creen poder automatizar el análisis de la función cardiaca, ahorrando tiempo de post-proceso y evitando al facultativo un trabajo tedioso y sujeto a errores.

Se usaron secuencias bSSFP de RM cardiaca de 5.008 sujetos, extraídos del banco de imágenes UK Biobank. Las secuencias habían sido obtenidas con unos parámetros técnicos convencionales en una RM de 1,5T(10). Tras eliminar los estudios de calidad insuficiente, usaron imágenes de casi 4.000 sujetos para enseñar al software a segmentar los ventrículos.

Para el aprendizaje del software, un grupo de 8 observadores (asesorados por 3 investigadores principales) dibujó sobre las imágenes de RM cardiaca los contornos endocárdico y epicárdico en las fases de telediástole y telesístole. Las imágenes pasaron a la red neuronal convolucional, donde se aplicaron 16 filtros o modificadores de las neuronas artificiales con los que el software aprendió a imitar el contorneado manual. Las imágenes de otros 300 sujetos diferentes se emplearon para realizar los ajustes finales del software. Los detalles acerca de cuántos grupos de imágenes se usaron para cada fin se detallan en la tabla 1.

 
Nº de estudios para aprendizaje de la red neuronal, basado en el dibujo manual de los observadores
Nº de estudios para calibrar y ajustar el aprendizaje
Nº de estudios realizar los test del artículo
En plano de EC 3.975 300 600
En plano de 4C 3.782 300 600
En plano de EL 3.823 300 600

Tabla 1. Detalle de cuántos estudios se usaron para el aprendizaje automático, para su calibración y para realizar los test diseñados por los autores.

Tras el aprendizaje, el software era capaz de contornear ambos ventrículos en telesístole y telediástole (la secuencia tenía 10 cortes en plano de eje corto) en 9.5 segundos. Los investigadores llevaron a cabo un test principal y otros test secundarios para sondear la calidad y utilidad del aprendizaje automático:

  • A) Con las imágenes de otros 600 sujetos restantes se comparó la segmentación automática con la segmentación manual tradicional. Se calcularon distintos parámetros geométricos (grado de solapamiento denominado “Dice metric” entre las áreas contorneadas por el software y por el humano, distancia media que separa esos contornos y la distancia máxima denominada distancia de Hausdorff entre ellos) y también se calcularon indicadores funcionales (coincidencia entre el cálculo de volúmenes telediastólicos y telesistólicos, así como similitud de la masa miocárdica). El resultado en todos los parámetros fue de buena concordancia entre la segmentación automática y el contorneado manual.
  • B) Para confirmar los resultados, los investigadores calcularon (sobre una muestra de 50 de esos 600 sujetos, escogida al azar) la variabilidad interobservador entre 3 diferentes contorneados manuales y la segmentación automática. El resultado de variabilidad fue similar en todas las comparaciones, interpretándose como que la calidad del trabajo automático está a la altura del contorneado manual.
  • C) Para investigar de forma cualitativa-visual la calidad del segmentado automático, los investigadores pidieron a 2 expertos en imagen cardiaca que eligiesen qué contorneado se había ajustado mejor a la anatomía de los ventrículos en 250 de los sujetos estudiados (entre segmentación manual y automática). La conclusión que sacaron es que la segmentación automática era igual o incluso mejor que la manual, aunque en el contorneado de los cortes situados en la base y en el ápex de los ventrículos había relativa disparidad de resultados.
  • D) Los autores del estudio también analizaron la posible relación de los resultados con la presencia de patología cardiaca. Tenían constancia de que 39 sujetos (de la muestra de 600) eran cardiópatas. En estos pacientes, el resultado de la segmentación automática era correcto, si bien los parámetros de distancia media y distancia máxima de los contornos eran ligeramente peores que en la muestra de sujetos sanos.
  • E) Por último, los autores quisieron sondear la posible aplicación del software en investigación clínica a gran escala. Escogieron a 867 sujetos no cardiópatas y analizaron la relación que había entre su índice de masa corporal y el volumen-masa ventricular. Obtuvieron un resultado que indica que existe relación estadística entre esos parámetros, similar al resultado de otros estudios anteriores(11, 12). Los investigadores asumen que con este software, este tipo de estudios se puede realizar con rapidez y fiabilidad.
  • F) No está recogido en el material y método, pero los autores mencionan en la discusión que han aplicado su red neuronal convolucional a imágenes de RM cardiaca de otras bases de datos: MICCAI 2009 Left ventricle Segmentation Challenge(13) y MICCAI 2017 Automated Cardiac Diagnosis Challenge(7). Hicieron pequeñas pruebas, obteniendo resultados aceptables, pero comprobaron que para contornear las secuencias que provenían de otros bancos de imágenes eran necesarios nuevos ajustes y calibraciones del software.

Discusión

El trabajo de Wenjia Bai et al. presenta unos resultados prometedores que acercan la aplicación de la segmentación automática de los ventrículos al trabajo asistencial. Sin embargo, debemos hacer varias puntualizaciones a los resultados presentados.

En primer lugar, hay que tener en cuenta que las imágenes de más de 1.000 sujetos no cumplían criterios de calidad para ser utilizadas en el estudio (inicialmente disponían de 5.008 sujetos, pero sólo usaron menos de 4.000). Según detallan los autores, el criterio de calidad era que en el estudio estuvieran incluidas las estructuras anatómicas relevantes y no faltasen cortes, con contorneado manual en las fases telediastólica y telesistólica. Sin embargo, la importante cantidad de estudios descartados (aproximadamente 1 de cada 5 estudios de la muestra inicial) indica que el uso del software de segmentación automática puede verse limitado en una parte importante de la población general. Incluimos aquí nuestras dudas de cómo puede trabajar la segmentación automática sobre imágenes artefactadas, con mala relación señal-ruido o con limitaciones técnicas, aspectos que en el estudio no se mencionan.

Es conocido que las imágenes de RM cardiaca pueden presentar variabilidad en cuanto a su escala de grises o la definición de los contornos, en función del fabricante del equipo, de las diferentes secuencias de sangre blanca o de alteraciones debidas a flujos sanguíneos o volúmenes parciales (figura 2). Así, los propios autores mencionan como limitación a su estudio que los resultados podrían diferir si se aplicase el software en imágenes con diferentes protocolos de adquisición.

Figura 2: Las imágenes de los ventrículos de distintos sujetos u obtenidas con distintos protocolos de adquisición de RM cardiaca pueden tener aspectos diferentes.

Figura 2. Las imágenes de los ventrículos de distintos sujetos u obtenidas con distintos protocolos de adquisición de RM cardiaca pueden tener aspectos diferentes.

Además, la muestra poblacional del estudio de Wenjia Bai et al.(1) es predominantemente sana (sólo hay 39 pacientes con patología cardiaca entre los 600 sujetos del test principal). Sería deseable realizar estudios adicionales sobre muestras con una mayor cantidad de pacientes cardiópatas, para descartar que los resultados estén influenciados por una muestra poco representativa. Alteraciones congénitas(8), intervenciones quirúrgicas o enfermedades miocárdicas (por ejemplo, los infartos de miocardio) pueden alterar la posición, la cinética, el espesor y la intensidad de señal de la pared ventricular y sería deseable que el software supiera contornearlos correctamente(14). En este sentido, la pequeña prueba mencionada en el apartado F confirma la necesidad de entrenar a la red neuronal artificial con mayor número de imágenes procedentes de otras fuentes e incluyendo gran cantidad de RM en pacientes cardiópatas.

Por otro lado, hay que mencionar los principales criterios empleados (figura 3) para valorar la calidad del estudio son basados en modelos geométricos (grado de solapamiento entre las áreas contorneadas por el software y por el humano, distancia media que separa esos contornos y la distancia máxima entre ellos).

Figura 3: Criterios geométricos para valorar la coincidencia entre los trazados de dos áreas. En A se representa esquemáticamente el grado de solapamiento (región rallada en verde, “Dice metric”) entre dos áreas contorneadas. En B se representan esquemáticamente la distancia máxima entre los dos contornos (flecha rosa, “Hausdorff distance”) y la distancia media que separa ambos contornos (flechas amarillas).

Figura 3. Criterios geométricos para valorar la coincidencia entre los trazados de dos áreas. En A se representa esquemáticamente el grado de solapamiento (región rallada en verde, “Dice metric”) entre dos áreas contorneadas. En B se representan esquemáticamente la distancia máxima entre los dos contornos (flecha rosa, “Hausdorff distance”) y la distancia media que separa ambos contornos (flechas amarillas).

Todos estos indicadores indican que el trabajo realizado por la inteligencia artificial es similar al trabajo humano. Sin embargo, en el estudio de Olivier Bernard et al. [7] ya se cuestionaron la fiabilidad de estos modelos geométricos dado que, aunque los resultados matemáticos indicasen semejanza con el contorneado manual, la supervisión ocular del resultado desmentía esa conclusión (figura 4). Olivier Bernard et al. denominaron a este fenómeno “resultados anatómicamente imposibles” y sugirieron buscar un nuevo indicador de calidad.

Figura 4: Ejemplo de obtención automática de los contornos endocárdico y epicárdico del VI con resultado anatómicamente imposible.

Figura 4. Ejemplo de obtención automática de los contornos endocárdico y epicárdico del VI con resultado anatómicamente imposible.

Wenjia Bai et al. [1] no han utilizado ningún nuevo indicador geométrico, pero su estudio supervisa la calidad del segmentado automático con el test secundario del apartado C. En este test, los expertos en imagen conceden una calidad igual o incluso mejor al segmentado automático, en comparación con la segmentación realizada por los observadores (Ver tabla 2).

Nivel de correlación entre contorneado manual y automático según la localización anatómica donde se realiza la segmentación.
 

Sí hay buena  correlación (%)

No hay buena correlación (%)

Es mejor el contorneado automático

Es mejor el contorneado humano

Ninguno es adecuado

Valoración del experto 1 (según la localización en el ventrículo)

Basal

40.0

26.2

20.6

13.2

Medio

84.8

12.2

2.4

0.6

Apical

44.0

29.0

22.0

5.0

Valoración del experto 2 (según la localización en el ventrículo)

Basal

33.0

27.4

17.4

22.2

Medio

91.6

6.6

1.8

0.0

Apical

80.8

8.8

9.6

0.8

Tabla 2. Dos expertos en imagen cardiaca valoran visualmente si hay adecuada correlación entre el contorneado manual y el automático (columna en amarillo). Si no hay buena correlación, entonces indican cuál ha segmentado mejor los ventrículos: el software (columna azul oscuro), el observador (columna azul claro) o no hay un resultado claro (última columna). En general, cuando no hay buena correlación, obtiene mejores porcentajes el contorneado automático.

Los autores justifican la mejor desenvoltura del software apelando a la capacidad de “aprendizaje” de la red neuronal artificial. De este modo, gracias a la información que le transfieren los contornos dibujados por los 8 observadores, ofrece una visión de consenso menos susceptible de sesgos.

Resulta llamativo que el aprendizaje automatizado se haga sobre los trazos endocárdicos y epicárdicos de 8 observadores que han recibido indicaciones de expertos en RM cardiaca. El término observador no está explicado en el artículo, pero puede interpretarse como que se trate de una persona ajena a la práctica habitual de la RM cardiaca. En este caso creo que para enseñar a interpretar correctamente el endocardio y epicardio de los ventrículos se necesita bastante más experiencia y conocimiento(5) que la que el término observador transmite. Dado que los límites de los ventrículos pueden ser difíciles de apreciar, especialmente en cortes apicales y basales(15), considero que el aprendizaje de la inteligencia artificial debería haberse basado en el contorneado realizado directamente por expertos en imagen cardiaca. Para que la red neuronal artificial aprenda óptimamente, debe ser entrenada óptimamente(8).

No obstante, es prometedor que un software sea capaz de aprender y mejorar los resultados de los humanos, ofreciendo resultados de consenso. Su uso puede ser especialmente útil para personal con poca experiencia en RM cardiaca o en estudios donde se requiera un bajo sesgo por variabilidad interobservador.

Es interesante resaltar que, al igual que ocurre con el contorneado manual, la calidad de la segmentación automática queda más cuestionada en los cortes más basales y más apicales de los ventrículos, que es donde sus límites se aprecian peor. Cabe preguntarse si la red neuronal artificial está “entrenada” para ayudarse de los recursos habituales que usamos los humanos para segmentar los ventrículos (consultando referencias cruzadas, reconociendo otras estructuras anatómicas que sirvan de guía, aproximando el contorneado al realizado en los cortes inmediatamente superior e inferior, aplicando el principio de igualdad entre volúmenes-latido del VI y VD, incluyendo el corte basal si está rodeado por >50% de miocardio del VI(16) o excluyendo los cortes basales en los que no se aprecie trabeculación en el tracto de entrada del VD(17)). En este sentido, los autores únicamente reconocen que el software puede ser mejorado si se desarrolla una forma de análisis multiplano simultáneo, a diferencia del actual (que trabaja con cada plano cardiaco de forma independiente). Esta idea de análisis ventricular en 3D también ha sido desarrollada por otros grupos de investigación, empleando también redes neuronales convolucionales(6). El modelado 3D ayuda a entender mejor los cambios en el ventrículo a lo largo del ciclo cardiaco(5), proporciona una segmentación más precisa y corrige los movimientos respiratorios (permite ubicar cada corte de EC en la posición del plano de 4C donde mejor concuerda, evitando sesgos por desplazamientos inadvertidos del plano de EC)(18). Sería interesante ver el método de Wenjia Bai et al. adaptado al 3D, aunque otros estudios afirman que es preferible trabajar únicamente en cortes de EC(19).

Otro dato interesante de este estudio es que la segmentación del VD presenta unos índices de calidad (grado de solapamiento de áreas, distancias media y máxima entre contornos) peores en comparación con los obtenidos en el VI. Probablemente este hecho tenga relación con la anatomía más compleja del VD, su pared muscular más delgada(14), la dificultad para incluir las trabeculaciones en el contorno endocárdico(8) y la mayor variabilidad de posibles aspectos del VD(5), especialmente cuando hay patología(8). Los trabajos de otros investigadores también han encontrado mayores dificultades en la segmentación del VD(7). Sin embargo, el estudio de Wenjia Bai et al.(1) presenta una mejor variabilidad automático-manual que las demás variabilidades interobservadores examinadas en el test del apartado B. De nuevo hay que suponer que la red neuronal artificial mejora el resultado humano al presentar un resultado de consenso, pero también puede equivocarse en las regiones donde los humanos dudan(7).

No ha sido objeto del trabajo de Wenjia Bai et al.(1) el análisis del contorneado de las aurículas. Su menor importancia y su compleja anatomía las hacen poco propensas a investigaciones. Sin embargo, el análisis puede tener relevancia (por ejemplo en valoración de hipertensión pulmonar) [14]. A nuestro juicio, el aprendizaje automático por parte de las redes neuronales artificiales podría aplicarse para segmentar las aurículas. De nuevo, habrá que esperar a futuros estudios para confirmarlo.

En el artículo de los investigadores también prueban hacer un pequeño experimento para comprobar la validez de la segmentación automática a gran escala. Sobre una muestra de más de 1000 sujetos clasificados en dos cohortes según su obesidad o no, relacionan la masa y los volúmenes cardíacos. Esta aplicación del contorneado automático me parece interesante ya que los estudios obtenidos mediante segmentación automática tendrán una muy buena variabilidad interestudio.

En una valoración global de la utilidad del software, no debemos olvidar valorar el marco de recursos limitados en el que, en general, se sitúan las diversas Instituciones Sanitarias. Los autores del trabajo defienden que la rapidez de la segmentación automática puede acortar significativamente el tiempo de post-procesado de las imágenes de RM cardiaca. Teóricamente, esta mayor eficiencia podría revertir en un aumento de la calidad/cantidad del trabajo asistencial. Sería interesante un cálculo del coste del software en el supuesto de que se comercializase y otro cálculo del ahorro indirecto que puede suponer un menor tiempo de post-procesado (análisis costo-beneficio), para saber en qué circunstancias se podría amortizar la inversión.

Como resumen a las apreciaciones anteriormente mencionadas, creo que la utilización de este tipo de redes neuronales artificiales tiene potencial real para segmentar automáticamente los contornos ventriculares. Sin embargo, parece que en el momento actual, es imprescindible supervisar el contorneado obtenido para proceder a su eventual corrección manual. Este tipo de software aún debe ser considerado de apoyo (y no de sustitución) del trabajo del facultativo. Nuevos estudios sobre muestras poblacionales más heterogéneas (con diferentes equipos, diferentes protocolos y diferente patología) serán necesarios para comprobar todas dudas que surgen sobre posibles sesgos en los resultados del artículo presentado.

Conclusiones y aplicaciones a la práctica clínica

Las redes neuronales convolucionales son una potente herramienta basada en inteligencia artificial capaz de aprender a segmentar los contornos de los ventrículos en imágenes de RM cardiaca. Con estas técnicas se permitirá reducir considerablemente el tiempo de post-procesado, haciendo el análisis de función cardiaca más llevadero, más reproducible y menos propenso a interpretaciones subjetivas. Sin embargo, al igual que los humanos, las redes neuronales artificiales presentan unos índices de error mayor al segmentar los cortes ventriculares más basales y apicales, así como del VD. La capacidad de aprender de las redes neuronales artificiales probablemente ayudará a solventar estos aspectos en un futuro cercano. Nuevos diseños de redes neuronales y nuevos estudios serán necesarios para conseguir contorneados óptimos.

Abreviaturas
  • 1,5T: 1,5 Tesla
  • 3D: Tres dimensiones
  • 4C: Cuatro cámaras
  • bSSFP: Balanced steady-state free precession
  • EC: Eje corto
  • EL: Eje largo
  • Nº: Número
  • RM: Resonancia magnética
  • VD: Ventrículo derecho
  • VI: Ventrículo izquierdo

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